In Aer: Memories of Old bestuur je Auk, een vrouw op pelgrimstocht die de kracht heeft om in een vogel te veranderen. Tijdens haar reis krijgt ze een lantaarn met speciaal licht, waarmee ze fragmenten en momenten uit de geschiedenis van de wereld kan zien. Een wereld die – na allerlei verwoestende gebeurtenissen - gereduceerd is tot verbrokkelde eilanden in de lucht. Auk leert al snel dat de wereld opnieuw een gevaar te wachten staat en gaat op pad om dit te stoppen.